Sangfuglen handler om drengen Jakoba, der vokser op i en by befolket udelukkende af kvinder. Der har været en samfundsmæssig revolution og alle mænd er blevet jaget på porten. De få der er tilbage bor på byens bordel, eller som jaget vildt i skovene. Jakoba er i al hemmelighed vokset op midt i alt dette, forklædt som pige. Men nu er han ved at blive en stor dreng og snart en mand, og hans mor er angst for, at det skal blive opdaget, at han er af hankøn. Jakoba er begavet med et usædvanligt sangtalent og hans mor har derfor taget ham ud af skolen og sendt ham til sangundervisning hos byens legendariske sanglærer, Malinovskaja, og planen er, at han skal kastreres og derefter leve sit liv i byen som sanger og "kvinde". Men det begynder at gå op for Jakoba, hvordan det hele hænger sammen, og han bliver desuden vild med pigen Tikva - men vil han nogensinde kunne have et forhold til hende?